Steve Rogers alias Captain America entscheidet sich, seine erfolgreiche Zusammenarbeit mit S.H.I.E.L.D. und Natasha Romanoff alias Black Widow im Hier und Heute fortzusetzen. Er lebt zurückgezogen in Washington und tut sein Bestes, sich an die moderne Welt zu gewöhnen. Doch als ein S.H.I.E.L.D.-Agent unter Beschuss gerät, wird Steve in ein Netz von Intrigen verwickelt, das eine Gefahr für die ganze Welt darstellen könnte. Mit Black Widow an seiner Seite versucht Captain America verzweifelt, die sich weiter verdichtende Verschwörung aufzudecken. Dabei muss er sich immer wieder gegen professionelle Attentäter wehren, die ihn zum Schweigen bringen sollen. Als sich die gesamte Tragweite des teuflischen Plans offenbart, finden Captain America und Black Widow in dem Falken einen neuen Verbündeten. Gemeinsam sehen sie sich schon bald einem so unerwarteten wie gefährlichen Gegner gegenüber – dem Winter Soldier.